Viabilidad de modelos porcinos in vivo usando alambre guía

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 7185 (2023) Citar este artículo

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Recientemente se han informado varios modelos porcinos in vivo de estenosis biliar benigna (BBS) para estudios preclínicos de nuevas técnicas y dispositivos endoscópicos. El objetivo de este estudio fue evaluar la eficacia y viabilidad de modelos animales grandes de BBS mediante el uso de ablación por radiofrecuencia (RFA) intraductal asistida por cable guía. Se hicieron seis modelos porcinos in vivo utilizando una RFA intraductal para cauterización a 10 W, 80 °C, 90 s en el conducto biliar común (CBD). Se realizó colangiopancreatografía retrógrada endoscópica (CPRE) con colangiografía y evaluación histológica del colédoco. Los análisis de sangre se examinaron antes, después y al final del seguimiento. El electrodo RFA asistido por cable guía produjo BBS en todos los modelos animales (6/6, 100 %) sin complicaciones graves. Los resultados de la fluoroscopia a las 2 semanas después de la RFA intraductal en todos los modelos revelaron BBS en el conducto biliar común. En las evaluaciones histológicas se observaron fibrosis y cambios inflamatorios crónicos. Después del procedimiento, ALP, GGT y CRP se elevaron y disminuyeron después de un drenaje adecuado. Se desarrolla un modelo porcino de BBS mediante la inducción de una lesión térmica intraductal utilizando RFA intraductal asistida por un cable guía. Esta nueva técnica para inducir BBS en cerdos es efectiva y factible.

El drenaje biliar endoscópico se ha utilizado como tratamiento inicial para la estenosis biliar benigna (BBS). Recientemente, varios stents de plástico y stents metálicos autoexpandibles recubiertos han mostrado resultados prometedores para el tratamiento del SBB1,2. Sin embargo, el drenaje biliar adecuado a largo plazo con el uso de stents biliares sigue siendo un desafío. Recientemente se han desarrollado muchos dispositivos endoscópicos biliares, incluidos los stents biliares, para mejorar la permeabilidad de los dispositivos3,4,5. Sin embargo, estos intentos de aumentar el efecto de drenaje a largo plazo cambiando la forma o el material de los stents de plástico no tienen efectos satisfactorios. Por lo tanto, existen requisitos cada vez mayores para nuevos dispositivos que pueden mejorar las limitaciones de realizar el manejo endoscópico en BBS.

Antes de aplicar a los dispositivos endoscópicos en humanos, los modelos animales apropiados son importantes para el estudio preclínico para evaluar la eficacia de los dispositivos endoscópicos. En el pasado, los estudios previos informaron principalmente abordajes percutáneos creados quirúrgicamente6,7,8. Sin embargo, los procedimientos para hacer modelos animales utilizando enfoques percutáneos creados quirúrgicamente fueron laboriosos. Recientemente, varios estudios han reportado el desarrollo de modelos animales in vivo e in vitro para BBS utilizando un abordaje biliar endoscópico9,10,11. El primer abordaje biliar endoscópico de Rumella et al. sonda de calor utilizada y sonda multipolar para producir BBS12. Sin embargo, estos estudios se realizaron utilizando métodos que incluyen sonda de calor y sonda multipolar distintos de la ablación por radiofrecuencia intraductal (RFA) para BBS. Incluso si se utilizó un enfoque endoscópico, el experimento se realizó utilizando un método de lesión no térmica, como un asa desmontable endoscópica. Algunos estudios informaron un tiempo de observación corto sin realizar pruebas de función hepática de seguimiento que se realizan comúnmente en la práctica clínica.

Comparando otros métodos de lesiones térmicas para modelos animales de BBS, el uso de un dispositivo RFA intraductal es cómodo y fácil de controlar la dosis de energía (W), la temperatura (°C) y el tiempo de exposición (seg). Usando métodos de alambre guía, los dispositivos RFA intraductales podrían controlar más fácilmente la ubicación y el grado de lesión del conducto biliar. Sin embargo, solo hubo unas pocas investigaciones para la aplicación intraductal de RFA. Además, aún no se ha establecido una dosis de energía efectiva y segura para la lesión térmica intraductal con RFA. Por lo tanto, el objetivo de este estudio es evaluar el desarrollo de modelos animales grandes reproducibles de BBS usando RFA endobiliar e investigar una opción energética efectiva y segura para su aplicación en la producción de BBS.

En los seis modelos de animales porcinos, logramos generar BSS usando RFA intraductal sin ninguna complicación como sangrado o perforación (tasa de éxito = 100 % (6/6), tasa de complicaciones graves = 0 %). Los niveles sanguíneos de WBC, AST, ALT, ALP, GGT y CRP de todos los animales de experimentación se midieron antes del procedimiento de RFA intraductal, después del procedimiento de RFA intraductal (2 semanas después de la RFA) y antes de sacrificar a los animales (Figs. 1, 2, 3A–G). Los niveles sanguíneos de WBC, AST, ALT, ALP, GGT y CRP se elevaron después del procedimiento de RFA intraductal, pero disminuyeron después de la colocación de stents biliares. La Figura 1H,I son hallazgos de fluoroscopia biliar 2 semanas después de la ARF en los animales de experimentación 1 y 2, que demuestran estenosis biliar. La misma tendencia de los resultados de análisis de sangre que en la Fig. 1 se observó en la Fig. 2. La diferencia entre las Figs. 1 y 2 fue que el seguimiento se realizó a los 3 meses después de la colocación de stents biliares en la Fig. 2. La estenosis biliar se confirmó mediante hallazgos de fluoroscopia a las 2 semanas después de la RFA en los animales de experimentación 3 y 4 (Fig. 2H, I). Los animales experimentales 5 y 6 fueron seguidos durante 5 meses después de la colocación de stents biliares. Mostraron la misma tendencia de los resultados de los análisis de sangre (Fig. 3A-G). La estenosis biliar también se confirmó mediante hallazgos de fluoroscopia a las 2 semanas después de la RFA en los animales de experimentación 5 y 6 (Fig. 3H, I).

Análisis de sangre y colangiografía de estenosis biliar antes de la ARF, después de la ARF y al mes de seguimiento. (A) Cambios en los glóbulos blancos; (B) Cambios en la bilirrubina T.; (C) cambios de AST; (D) cambios de ALT; (E) cambios de ALP; (F) cambios en la GGT; (G) cambios de CRP de cerdos de seguimiento de 1 mes; (H) Colangiografía de estenosis biliar al mes de seguimiento (cerdo 1); (I) Colangiografía de estenosis biliar al mes de seguimiento (cerdo 2). Recuento de leucocitos, T. bilirrubina bilirrubina total, AST aspartato transaminasa, ALT alanina transaminasa, ALP fosfatasa alcalina, GGT gamma-glutamil transferasa, PCR proteína C reactiva.

Análisis de sangre y colangiografía de estenosis biliar pre-RFA, post-RFA y a los 3 meses de seguimiento. (A) Cambios en los glóbulos blancos; (B) Cambios en la bilirrubina T.; (C) cambios de AST; (D) cambios de ALT; (E) cambios de ALP; (F) cambios en la GGT; (G) cambios de CRP de cerdos de seguimiento de 3 meses; (H) Colangiografía de estenosis biliar de 3 meses de seguimiento (cerdo 3); (I) Colangiografía de estenosis biliar de 3 meses de seguimiento (cerdo 4). Recuento de leucocitos, T. bilirrubina bilirrubina total, AST aspartato transaminasa, ALT alanina transaminasa, ALP fosfatasa alcalina, GGT gamma-glutamil transferasa, PCR proteína C reactiva.

Análisis de sangre y colangiografía de estenosis biliar pre-RFA, post-RFA y a los 5 meses de seguimiento. (A) Cambios en los glóbulos blancos; (B) Cambios en la bilirrubina T.; (C) cambios de AST; (D) cambios de ALT; (E) cambios de ALP; (F) cambios en la GGT; (G) cambios de CRP de cerdos de seguimiento de 5 meses; (H) Colangiografía de estenosis biliar de 5 meses de seguimiento (cerdo 5); (I) Colangiografía de estenosis biliar de 5 meses de seguimiento (cerdo 6). Recuento de leucocitos, T. bilirrubina bilirrubina total, AST aspartato transaminasa, ALT alanina transaminasa, ALP fosfatasa alcalina, GGT gamma-glutamil transferasa, PCR proteína C reactiva.

El diámetro del conducto biliar común (CBD) fue de 2,5 ± 0,5 mm en los hallazgos macroscópicos. La longitud de la estenosis biliar medida después de la recolección de animales de experimentación fue de 36 mm ± 0,5 mm en hallazgos macroscópicos. Usando secciones de tejido teñidas con H&E, se comparó el grado de daño histológico examinando la profundidad de la inflamación, el grado de depósito de neutrófilos, la presencia de ulceración de la mucosa y la puntuación general (Figs. 4, 5 y Tablas 1, 2) . Se observó que la puntuación histológica total que indicaba el daño histológico de los stents plásticos era más alta para el punto de 3 meses que para la puntuación total de 1 mes, mediana (rango) de cerdos de 1 mes frente a cerdos de 3 meses: 6 ( 6-8) vs. 6,5 (6-8), aunque su diferencia no fue estadísticamente significativa (p = 0,057) (fig. 4 y tabla 1). Sin embargo, en el grupo de animales en los que se colocaron los stents plásticos durante 5 meses, se observó que la puntuación total era significativamente mayor que los que se montaron durante menos tiempo (puntuación total, mediana (rango) de cerdos de 3 meses vs. cerdos de 5 meses). cerdos: 6,5 (6-8) vs. 9 (9-9), p = 0,029) (fig. 5 y tabla 2). El grado de daño tisular se comparó mediante tinción inmunofluorescente (Fig. 6). De arriba hacia abajo, se muestran microfotografías de H&E, tinción con tricrómico de Masson y tinción de inmunofluorescencia con CK 19. La tinción H&E reveló el grado de depósito de neutrófilos del tejido en el área de contacto de los stents plásticos (Fig. 6). Cuando se observó la misma área después de la tinción con Tricromo de Masson, se observó una fibrosis extensa del tejido en el área de contacto. En la parte inferior de la Fig. 6, la tinción inmunofluorescente se realizó utilizando CK 19 para la evaluación histológica.

Comparación de imágenes microscópicas de la inflamación de las vías biliares utilizando un sistema de puntuación histológica entre modelos animales de seguimiento de 1 mes (izquierda) y 3 meses (derecha).

Comparación de imágenes microscópicas de inflamación de las vías biliares usando un sistema de puntuación histológica entre modelos animales de seguimiento de 3 meses (izquierda) y 5 meses (derecha).

Imágenes microscópicas de conductos biliares con endoprótesis de plástico del modelo animal porcino. H–E, tinción MT e inmunohistoquímica de CK 19 (desde arriba); H-E hematoxilina eosina, MT tricrómico de Masson, CK 19 citoqueratina 19.

El objetivo de este estudio fue desarrollar un modelo porcino in vivo de BBS utilizando RFA intraductal asistida por cable guía. Los experimentos con animales que utilizan conductos biliares in vivo son importantes para las pruebas preclínicas durante los procesos de desarrollo y mejora de la tecnología de stents plásticos pancreatobiliares. Según la literatura, se puede realizar CPRE o cirugía laparoscópica para llegar a la papila duodenal y formar un modelo de estenosis biliar mediante asa desmontable11. Para formar un modelo de estenosis biliar, se puede utilizar una sonda de calor intraductal a través de laparotomía o un electrodo de terapia de calor por radiofrecuencia intraductal10. En este estudio se prepararon con éxito modelos de estenosis biliar utilizando electrodos de termoterapia de radiofrecuencia en la vía biliar mediante CPRE sin complicaciones post-procedimiento como colangitis o pancreatitis post-CPRE. Se espera que sea de gran ayuda en futuras investigaciones preclínicas.

En este estudio, realizamos tinción con H&E, tinción con tricrómico de Masson y tinción con inmunofluorescencia (CK 19) para lograr una evaluación histopatológica objetiva. Además, el patólogo veterinario en el laboratorio de animales evaluó y calculó la puntuación histológica según el sistema de puntuación histológica que se muestra en la Tabla complementaria 1, comúnmente utilizado en estudios anteriores13,14,15. El daño histológico causado por los stents plásticos fue mayor cuanto mayor fue el tiempo de seguimiento. Curiosamente, la puntuación histológica total no mostró diferencias significativas entre diferentes puntos de tiempo menos de 3 meses después de la inserción de stents plásticos biliares. Sin embargo, a los 5 meses de la inserción del stent, se observó una diferencia estadísticamente significativa en la puntuación histológica en comparación con el seguimiento más corto. Teniendo en cuenta nuestros resultados y la rentabilidad del estudio en animales, 1 mes después de la RFA parece ser el mejor momento para probar los nuevos dispositivos en los modelos porcinos in vivo de BBS. Por ello, en la práctica clínica se recomienda retirar el stent de plástico entre los 3 y los 6 meses, que es el tiempo medio de permeabilidad en estudios previos16,17,18 para evitar daños histológicos.

Nuestro estudio tiene varias limitaciones. Primero, este fue un estudio preclínico usando experimentos con animales. Los resultados del experimento no pueden generalizarse a las respuestas humanas de pacientes con enfermedad de estenosis biliar benigna. En segundo lugar, la anatomía de los conductos biliares en los cerdos es diferente a la de los humanos. En los cerdos, a diferencia de los humanos, el conducto pancreático y el conducto biliar están separados. Finalmente, la eficacia y la viabilidad se evaluaron utilizando un pequeño número de animales de experimentación. Sin embargo, este estudio tiene su mérito. Presenta el desarrollo de un modelo animal experimental de estenosis biliar con un método reproducible, seguro y confiable utilizando electrodos de terapia de calor por radiofrecuencia en el tracto biliar.

En conclusión, la eficacia y la seguridad de los modelos porcinos in vivo de BBS utilizando RFA intraductal asistida por alambre guía se confirmaron a través de un estudio preclínico en animales de laboratorio. En el futuro, se necesita desarrollar un buen método que pueda usarse para evaluar la eficacia y seguridad de los stents plásticos biliares en el cuerpo humano.

Se seleccionaron un total de seis micro cerdos hembra (Micro pig M-type; Medi Kinetics Co., Ltd, Pyeongtaek, Gyeonggi-do, Corea) con un peso promedio de 50 kg a las 10–12 semanas de edad para experimentos con animales. Antes de iniciar el experimento, se aclimataron durante 1 semana. Solo se utilizaron animales sanos para estos experimentos. Todos fueron criados en un criadero de animales a una temperatura de 23 ± 2 °C, una humedad relativa de 50 ± 5 %, una frecuencia de ventilación de 10 a 12 veces/hora, un tiempo de iluminación de 08:00 a 20:00 , y una intensidad de iluminación de unos 400 lx. Durante el período de cuarentena y el período experimental, cada cerdo se colocó en una jaula. El alimento sólido (Purina) se suministró dos veces al día, una vez antes del comienzo del día y otra a las 4:00 p. m. Los experimentos se realizaron después de un ayuno de 24 h el día anterior al procedimiento. Este estudio se llevó a cabo de acuerdo con las pautas y regulaciones pertinentes del Comité de ética experimental con animales del Samsung Life Science Research Institute, un organismo de acreditación de AAALAC International (Asociación para la evaluación y acreditación de Laboratory Animal Care International) (Número de aprobación de IACUC: 20160712001) ) y se siguieron las directrices de investigación con animales: informes de experimentos in vivo (directrices ARRIVE (https://arriveguidelines.org)) para los estudios in vivo.

Un total de seis micro cerdos hembra fueron asignados al azar a tres grupos (2 cerdos por grupo) para el seguimiento de 1 mes, 3 meses y 5 meses. El modelo de estenosis biliar mediante cauterización biliar con electrodos se realizó con base en un método previamente publicado10. Brevemente, después de un ayuno de 24 h, los cerdos fueron sedados por un veterinario usando ketamina® 50 mg/ml 20 mg/kg, inyección intramuscular de zolazepam (Zoletil®; 6 mg/kg) y xilazina (Rompun®; 2 mg/kg). ). Luego se realizó la intubación traqueal. Después de la intubación traqueal, la anestesia se mantuvo con isoflurano al 2%. El veterinario controló el electrocardiograma, la frecuencia cardíaca, la presión arterial, la saturación de oxígeno y el CO2 al final de la espiración. Se administró enrofloxacina (2,5 mg/kg) por vía intramuscular antes del procedimiento y a los 2 días después del procedimiento para prevenir la colangitis por el procedimiento. El día del procedimiento se administró ketoprofeno (2 mg/kg) por vía intramuscular para el control del dolor. La colangiopancreatografía retrógrada endoscópica (CPRE) se realizó utilizando TJF240 (Olympus America, Inc, Melville, NY, EE. UU.), un endoscopio terapéutico. Primero, encontramos y observamos la papila duodenal (Fig. 1A complementaria). La CPRE se realizó utilizando el método de canulación guiada por cable, que podría canular selectivamente el conducto biliar utilizando un cable guía bajo un fluoroscopio (Fig. 1B complementaria). Posteriormente, se expandió la Ampolla de Vater (AOV) con un catéter de globo Hurricane (Boston Scientific Corp., 10 mm de diámetro) a lo largo del alambre guía. Luego, se insertó el electrodo de ablación por radiofrecuencia intrabiliar (RFA) en el tracto biliar junto con el cable guía (Figura complementaria 1C, D). El electrodo RFA (electrodo ELRA, tipo 7–10-W/33-mm, STARmed Co. Ltd, Goyang, Gyeogi-do, Korea) montado en el CBD se utilizó para la cauterización a 10 W y 80 °C durante 90 s19, 20,21. Para maximizar la superficie de contacto entre el electrodo CBD y RFA, se utilizó la técnica de succión21.

Después de 2 semanas de RFA intraductal, se realizó una CPRE para confirmar la estenosis biliar de los animales de experimentación tratados. Antes del procedimiento, después el procedimiento y en el seguimiento final. Utilizando una guía de 0,035 pulgadas (guía con punta hidrofílica, Boston Scientific Corp., Natick, MA, EE. UU.) bajo fluoroscopia, dos stents biliares de plástico 10-F disponibles en el mercado (tubo de poliuretano de 3,3 mm de diámetro exterior y 2,0 mm de diámetro interior; tubo de polietileno de 3,3 mm de diámetro exterior y 2,0 mm de diámetro interior) se colocaron en la vía biliar (Fig. 7). El extremo proximal del stent plástico se montó para ubicarlo en las vías biliares intrahepáticas de diferentes ramas (Fig. 7C).

Fluoroscopia en modelos porcinos de estenosis biliar e inserción de stent plástico. (A) El modelo porcino de estenosis biliar (flecha) se confirmó mediante imágenes de colangiografía. Estenosis del colédoco con dilatación aguas arriba; (B) Los stents de plástico se insertaron con éxito en el conducto biliar porcino; (C) Se insertaron stents de plástico en el conducto biliar dilatado de los cerdos. El extremo proximal del stent de plástico se colocó en una rama diferente del conducto biliar intrahepático (flechas).

1 mes, 3 meses y 5 meses después de que se insertaran los stents de plástico, se inyectó ketamina (Ketamine®; 50 mg/ml 20 mg/kg), zolazepam (Zoletil®; 6 mg/kg) a 2 cerdos en cada momento por vía intramuscular. , y xilazina (Rompun®; 2 mg/kg) por un médico veterinario el mismo día del procedimiento para la sedación. Después de la sedación, se realizó intubación traqueal. La anestesia se mantuvo con isoflurano al 2%. El veterinario controló el electrocardiograma, la frecuencia cardíaca, la presión arterial, la saturación de oxígeno y el CO2 al final de la espiración. La laparotomía abierta de todos los cerdos fue realizada por un veterinario muy capacitado. Se hizo una incisión mediana y se extrajo el duodeno.

Los cerdos se sacrificaron 1 mes, 3 meses y 5 meses después de que se insertaran los stents plásticos biliares. Luego se realizó un examen histopatológico. Después de extraer el hígado, el tracto biliar, la vesícula biliar y el duodeno de los animales de experimentación, se inyectó una gran cantidad de KCl (cloruro de potasio) para inducir la eutanasia. Del hígado extraído, vía biliar, vesícula biliar, duodeno y AoV fueron disecados hasta el extremo proximal del stent plástico ubicado en el conducto biliar intrahepático derecho e izquierdo. Después de la disección, se realizó una incisión en dirección longitudinal para confirmar la vía biliar intrahepática proximal y la estenosis de la vía biliar distal. Se hizo una incisión en el tejido del conducto biliar del conducto biliar intrahepático en el que se habían insertado y cortado en secciones diferentes stents de plástico, seguido de tinción con H&E y tinción con tricrómico de Masson. El examen histopatológico se realizó para reforzar el método de puntuación histológica de estudios previos. La puntuación se realizó con un método ciego utilizando secciones de tejido teñidas con H&E. Todas las secciones se clasificaron según la extensión de la inflamación (1) (1, mínima; 2, confinada a la mucosa; y 3, extendida al músculo con infiltración de neutrófilos). La gravedad de la infiltración de neutrófilos se calificó (2) como 0 para Ausente, 1 para Leve, 2 para Moderado y 3 para Grave. La presencia de ulceración de la mucosa (3) se calificó como 0 para Ausente, 2 para Local y 4 para Difusa (Tabla complementaria 1)13,14,15. Según el sistema de puntuación histológica que se muestra en la Tabla complementaria 1, un patólogo veterinario calculó la puntuación histológica en el laboratorio de animales del Instituto de Investigación de Ciencias de la Vida de Samsung.

Todos los experimentos se realizaron o midieron tres o más veces para comparar la puntuación histopatológica. Se utilizó IBM SPSS versión 24.0 (IBM Corp., Armonk, NY, EE. UU.) para todos los análisis estadísticos.

Los conjuntos de datos de este estudio están disponibles. Todos los resultados generados o analizados por el conjunto de datos sin procesar se incluyen en este artículo publicado y en los archivos de información complementaria. Pus, los conjuntos de datos sin procesar generados durante el estudio están disponibles para fines de investigación del autor correspondiente a pedido razonable.

Estenosis biliar benigna

Ablación por radiofrecuencia

Colangiopancreatografía retrógrada endoscópica

leucocito

Aspartato transaminasa

alanina transaminasa

Fosfatasa alcalina

Gamma-glutamil transferasa

Proteína C-reactiva

hematoxilina eosina

tricrómico de masson

Citoqueratina 19

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Agradecemos a BCM por su dedicación durante el desarrollo de modelos animales. Este estudio fue parcialmente financiado por el Fondo de Investigación de la Universidad de Sungkyunkwan.

Departamento de Medicina Interna, Hospital del Sagrado Corazón de Kangnam, Facultad de Medicina de la Universidad de Hallym, Seúl, Corea del Sur

Parque Jae Keun

División de Gastroenterología, Departamento de Medicina, Centro Médico Samsung, Facultad de Medicina de la Universidad Sungkyunkwan, 81 Irwon-ro, Gangnam-gu, Seúl, 06351, Corea del Sur

Ju-Il Yang, Joo Kyung Park, Kwang Hyuck Lee, Jong Kyun Lee y Kyu Taek Lee

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Conceptualización, redacción—Borrador original: JKP (Jae Keun Park), Metodología: KTL, Análisis formal: JIY, JKP (Joo Kyung Park), Investigación y recursos: KHL, JKL, KTL, Supervisión: KTL Aprobación del manuscrito final: todos los autores .

Correspondencia a Kyu Taek Lee.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Park, JK, Yang, JI., Park, JK et al. Viabilidad de modelos porcinos in vivo utilizando ablación por radiofrecuencia intraductal asistida por alambre guía para la estenosis biliar benigna. Informe científico 13, 7185 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-33867-9

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Recibido: 04 Octubre 2022

Aceptado: 20 de abril de 2023

Publicado: 03 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-33867-9

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